Dans la nature comme dans l’organisme hôte, les bactéries vivent rarement isolées. Elles forment des communautés structurées, telles que des colonies ou des biofilms, observées par exemple dans certaines infections chroniques, sur des cathéters ou des prothèses, ainsi que dans le microbiote intestinal. Cette organisation spatiale crée de véritables micro-écosystèmes complexes, hétérogènes et stratifiés, où les bactéries peuvent se développer, entrer en dormance ou mourir selon les contraintes locales.

Dans cette étude, la question était de comprendre comment les conditions de vie en colonie favorisent l’émergence de variants adaptatifs. Pour cela, 24 isolats, issus d’une colonie d’Escherichia coli développée sur agar pendant trois semaines, ont été analysés. Le séquençage du génome entier révèle une forte diversification génétique, avec 34 mutations distinctes, dont la majorité correspond à des insertions d’éléments d’ADN mobiles. 

Les auteurs mettent en évidence une convergence évolutive, avec des mutations affectant principalement la transcription, la réponse au stress, le métabolisme et l’enveloppe cellulaire.  Fait marquant, la moitié des isolats présentent des altérations dans l’opéron yobF-cspC, ce qui en fait une cible majeure de l’adaptation dans ce contexte.

L’analyse transcriptomique de mutants représentatifs montre que l’inactivation de cspC s’accompagne d’un profond remodelage de l’expression génique : ainsi, les voies du métabolisme central, de la biosynthèse et de la respiration sont activées, tandis que les réponses au stress, en particulier la résistance à l’acidité, sont réprimées. Ces changements traduisent un basculement vers un état métabolique plus actif, mieux adapté à l’environnement des colonies vieillissantes, appauvri en nutriments, riche en déchets et soumis à un fort stress oxydatif.

Dans un tel environnement hostile, les bactéries activent habituellement un ensemble de mécanismes de résistance au stress, contrôlés notamment par le régulateur transcriptionnel RpoS. À court terme, cette réponse protectrice favorise la dormance tout en limitant les échanges avec l’environnement. À plus long terme, elle contribue à la perte de viabilité cellulaire. Les auteurs montrent que ce programme est partiellement contourné lorsque cspC est inactivé.

Des expériences de compétition entre souches confirment l’intérêt adaptatif de cette reprogrammation : la perte de cspC confère un net avantage compétitif dans ce modèle de colonies vieillissantes.

Au-delà de cette trajectoire adaptative dominante, l’analyse du génome révèle également des mutations conférant des gains de fonction d’intérêt clinique, notamment des résistances aux β-lactames ou à la rifamycine, malgré l’absence de pression antibiotique.  

Ainsi, les colonies bactériennes apparaissent à la fois comme des foyers de diversification adaptative et comme des réservoirs de variants potentiellement d’intérêt médical.